Nachdem er das US-Heer
verlassen hatte, trat er in das Heer der Konföderation als Brigadegeneral
ein. Er wurde kurz darauf zum Generalmajor befördert. Zu Beginn des
Bürgerkrieges war Generalmajor Magruder auf der durch den York und den
Pamunkey gebildeten Halbinsel (Virginia Peninsula) im südlichen Virginia
stationiert. Er kommandierte hierbei den linken Flügel der
Nord-Virginia-Armee. Seine Aufgabe war es, Richmond, Virginia gegenüber den
in Fort Monroe, Virginia stehenden Unionstruppen unter Generalmajor Butler
zu schützen. In diesem Zusammenhang kam es zwischen seinen Truppen und den
Unionstruppen unter Brigadegeneral Ebenezer Pierce zur ersten Landschlacht
des Bürgerkrieges, dem Gefecht bei Big Bethel. Dieses Gefecht konnte
Magruder nach etwa einer Stunde für den Süden entscheiden.
Nach dem Scharmützel rückte er in Richtung Yorktown,
Virginia vor. Hier befand er sich zu Beginn des Halbinsel-Feldzuges 1862 mit
etwa 13.000 konföderierten Soldaten. Während der Belagerung von Yorktown
band er für einen Monat etwa 53.000 Mann der Potomac-Armee unter McClellan.
Magruder hatte seine Truppen entlang seiner Stellungen hin- und
hermarschieren lassen und bei McClellan den Eindruck einer wesentlichen
größeren Truppenstärke erzeugt. Erst nach der Heranschaffung schwerer
Belagerungsartillerie griff die Potomac-Armee am 4. Mai 1862 an, traf
allerdings nur noch auf verlassene Stellungen. Im Laufe der weiteren Kämpfe
im Rahmen des Halbinsel-Feldzuges nahm Magruder mit seinen Truppen noch an
der Sieben-Tage-Schlacht (25. Juni bis 1. Juli 1862) teil.
Am 29. November 1862 wurde Magruder Befehlshaber des
Wehrbereichs Texas, New Mexico und Arizona. Dort nahm er am 1. Januar 1863
die Hafenstadt Galveston, Texas ein und durchbrach damit die Seeblockade,
die der Norden im Rahmen des Anakonda-Plans über den Süden verhängt hatte.
Am 17. August 1864 wurde er zum Befehlshaber im Wehrbereich Arkansas ernannt
und übernahm im März 1865 wieder sein voriges Kommando bis zur Kapitulation
des Kriegsschauplatzes Trans-Mississippi durch Generalleutnant Edmund Kirby
Smith.
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